在清潭寺度过了几年行者生活，时任住持云镜法师认为灵祐具有大乘根器佛种，不宜在清潭寺久留，把他推荐到霞浦县东华峰建善寺的师兄法常方丈 。
法常师父对灵祐厚爱有加，让他进入藏经阁翻阅经书《华严经》；后来又在建善寺后门另辟一石屋，让灵祐打坐参禅 。寒来暑往，这一坐就是三年，没有离开过石屋，打坐参禅的石板上，奇迹般的留下来他盘腿静穆的身影 。
唐贞元六年（790年），法常方丈把二十岁的灵祐推荐给了杭州龙兴寺的义宾大和尚，临行前法常师父特意在灵祐随身携带的鹦鹉螺上用朱砂撰写“螺有蜂飞”四字 。
义宾和尚是扬州大明寺鉴真和尚的弟子，精通大小乘戒律，名气很大 。在龙兴寺短短三年的学习，灵祐对大小乘律经、南山律经的经典能倒背如流，而且有自己独特的感悟 。义宾和尚心中有一丝预感：有如此顿悟天地法门之人，能在短时间内悠游于大小乘律法之中，将来必定是开宗立派的人物 。
唐贞元九年（793年），灵祐前往江西奉新县百丈山泐潭寺参见怀海禅师 。怀海也是福建人，两人一见如故，怀海收灵祐为入室弟子，并安排其为参学之首，把自己制定的《百丈清规》作为参学的功课 。
一日，怀海禅师想考验一下灵祐对《百丈清规》的看法，对侍立身边的灵祐说：“你去拨拨炉子，看里面还有火没有？”
灵祐拨了一下后说：“无火了 。”
怀海站起来，亲自去拨，拨到炉中深处，发现火星，指给他看：“你说没有火，这是什么？”
灵祐恍然大悟，明白师父以炉中火星比喻人自身中具有的灵火即佛性，叫他反省自身，返本归源 。怀海进一步教诲他说：“佛经上说，要认识佛性，要看时机因缘，时机一旦来临，就会忽然醒悟，自己的东西不是从别人学来的，要靠自己顿悟 。”
灵祐在百丈门下担任典座一职，这是一个掌管大众斋粥之事的职位，从二十三到四十三岁，一干就是二十年 。
有一位姓司马的头陀从湖南到江西百丈山 。这头陀懂天文、地理、相命、阴阳，喜欢探寻天下名山，有一天，他来到黄木江边，掬了江水喝了后，感觉有青莲香味，怀疑此处一定有名山胜地，于是溯源而上，一直找到沩水源，果然发现此山的不同寻常 。他对怀海禅师说：“我在湖南找到一座山，叫大沩山，这是一个可以容纳一千五百人的道场 。”
怀海问：“老僧能去吗？”
头陀说：“沩山是一座丰腴的肉山，变化无穷，大师是有骨相的高僧，如果去了，门徒不会超过千人 。”
这个司马头陀也真是个直人，并不给百丈怀海面子，他说话的意思就是：和尚你的福报没那么大，你的身材瘦弱，还挑不起这副开宗拓土的重担，如果你非要挑的话，也最多就是一千斤，你完成不了一千五百斤的担子 。
怀海又问：“我的弟子中，有没有人能去的呢? ”
司马头陀擅长于看相，说道：“我看看就知道了 。”
怀海禅师也是个聪明人，首先叫来的是首座弟子华林善觉禅师，毕竟讲究长幼有序，问头陀：“此人怎么样？”
头陀叫他大咳一声，然后行走几步看看 。华林照言做了，但司马头陀连连摇头 。接着又喊来几人，司马头陀还是摇头说道：“不可” 。
这时，一位中年僧人正路过，向内探头一瞥，司马头陀忽然叫住他，让他走走看看 。中年僧人刚走几步，头陀说道：“此人正是沩山的主人” 。此人就是灵祐 。
当晚，怀海在卧室召见了灵祐，对他说：“我的教化因缘只在这里，沩山是个风水宝地，你到那里去，一定要把我们禅宗发扬光大，广度天下学佛之人 。”

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